Manteniendo conexiones con varias fases de la historia de Culpeper, la Slaughter-Hill House comenzó a finales del siglo 18como una estructura de una sola habitación construida con troncos de tablas. A principios del siglo 19duplicó su tamaño. La casa fue remodelada entre 1835 y 1840 cuando se renovaron y ampliaron las secciones más antiguas. El núcleo de la Casa Slaughter-Hill sigue siendo uno de los raros ejemplos de la región de una estructura vernácula urbana de una sola habitación que utiliza la construcción de troncos de tablones. Probablemente fue construido para John Jameson, quien se desempeñó como secretario del condado de Culpeper de 1771 a 1810. El nombre actual deriva del Dr. Philip Slaughter, un prominente médico local que hizo las modificaciones de mediados19siglo XX. El nombre de Hill proviene de Sarah Hill, de la prominente familia Hill local, que compró la casa en 1888 y cuya hija la poseyó hasta 1944.